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Nat Commun:哥本哈根大学学者揭示蚂蚁与真菌共生之谜

摘要 : 2016年7月20日,国际学术权威刊物自然出版集团旗下子刊《Nature Communications》杂志在线发表了哥本哈根大学Jacobus (Koos) Boomsma教授研究组、中国科学院昆明动物研究所张国杰(音译)研究组联合深圳国家基因库的研究小组合作的关于真菌与蚂蚁共生的最新研究成果

 2016年7月20日,国际学术权威刊物自然出版集团旗下子刊《Nature Communications》杂志在线发表了哥本哈根大学Jacobus (Koos) Boomsma教授研究组、中国科学院昆明动物研究所张国杰(音译)研究组联合深圳国家基因库的研究小组合作的关于真菌与蚂蚁共生的最新研究成果,研究揭示了蚂蚁与真菌共同适应性的分子基础。丹麦哥本哈根大学社会进化中心Sanne Nygaard博士 为论文第一作者,Jacobus (Koos) Boomsma教授和张国杰(音译)研究员和Sanne Nygaard博士为论文共同通讯作者。

农业作物驯化行为并非人类特有,动物界里比如蚂蚁中也存在高级的农业行为。其中,真菌培植蚂蚁(fungus-growing ants)通过种植真菌来获得可食用的蛋白、脂肪和碳水化合物,形成了蚂蚁-真菌共生系统。这种共生系统进化了几千万年,形成了一个类似于人类大规模养殖的农业社会系统。这类拥有种植行为的蚂蚁起源于南美洲一类靠狩猎采集为生的蚂蚁祖先。早期的真菌蚂蚁主要靠采集环境的真菌为食,与其他传统狩猎或者采集为生的蚂蚁相比新陈代谢效率较低,这种低效的生活方式一直持续到具有种植并家养化真菌能力的物种出现为止。这种具有大规模种植真菌能力的蚂蚁在长久的进化过程中其基因组积累了许多变异以适应新的生活方式,对蚂蚁与真菌共生系统的基因组学研究将有助了解这一个进化过程中两类生物出现共同适应性的分子基础。

本项研究中,研究人员分析了七种真菌培植蚂蚁以及它们种植的真菌的基因组和转录组,它们分为低级真菌蚂蚁、高级真菌蚂蚁和切叶蚁种植菌,代表了系统发育树上的新真菌蚂蚁冠群的所有属级别重要分支。通过全基因组分子钟分析,研究人员发现蚂蚁种植行为最早是起源于第三纪早期(5.5-6千万年前,此时地球刚刚经历过恐龙大灭绝)的低级真菌培植蚂蚁,这类蚂蚁采集环境中存在的真菌进行培育,未进行物种选择。而具有真菌培育驯化的高级真菌蚂蚁起源于3千万年前,从这时候开始,不同的蚂蚁物种开始挑选自己适合的真菌物种进行培植。而后又转化成具有高级驯化能力的切叶蚁,它们采集树叶并利用树叶的残渣对特定真菌进行种植培养,这类蚂蚁可以类似工业化的大规模培养真菌,形成巨大的蚁巢,一个蚁巢家族可以拥有上亿个蚂蚁个体。

研究还发现真菌培植蚂蚁的进化过程跟人类的农业文明演化过程有许多的相同点。首先,两者都由靠采集和狩猎为生的祖先进化而来。随着驯化能力的提高,新陈代谢水平也提高,同时社会出现更加复杂的分工。在高级真菌培植蚂蚁物种里,社会的主要分工为工蚁和繁殖蚁,而在切叶蚁里,工蚁又进一步分化出体型庞大的从事树叶采集、蚁巢防御的大工蚁和体形较小负责种植真菌和抚养后代的小工蚁。这与人类农业文明高度发达之后开始出现了城市化和社会分工现象类似。人类的农作物被驯化后往往在野外很难生存,类似的,高级真菌培植蚂蚁开始出现专一真菌驯化之后,真菌就失去了野外自由繁殖的能力,必须得依靠蚂蚁才能繁殖。而且类似人类的农作物,比如小麦,土豆,苹果,白菜等,相对野生品种都出现了多倍化现象,被专性培养的真菌也出现了多倍化现象。

在2011年华大基因等机构发表在《基因组研究》(Genome Research)的文章中,研究人员已经揭示切叶蚁的基因组里丢失了精氨酸合成的基因。在本项研究中,根据更多的基因组分析结果,他们发现精氨酸合成通路在早期的真菌培植蚂蚁就已经丢失,低级真菌培植蚂蚁中丢失了精氨琥珀酸裂解酶基因,而这个基因上游编码精氨琥珀酸合成酶的基因在多种真菌蚂蚁中以假基因的形式存在。这说明这个氨基酸合成通路的丢失最主要是由于最后一步合成酶的丢失导致,而这一基因丢失事件也导致了连环事件,使得许多上游基因逐渐功能。精氨酸合成不足会妨碍蚂蚁独立生活,它们可以依靠共生的真菌来提供这类氨基酸。

研究指出,低级真菌培植蚂蚁与其种植的真菌是比较松散的共生关系,蚂蚁和真菌的共同进化并不明显。低级真菌蚂蚁所栽培的种植菌的碳水化合物降解能力最高,能给蚂蚁提供更多的能量来源,这解释了为何早期的低级真菌培植蚂蚁最初会选择这类真菌。然而碳水化合物降解酶CAZymes在被完全驯化了的栽培真菌中的基因拷贝数量却很低,这可能是由于真菌培植蚂蚁逐渐转换成了功能性草食性的原因,其自身有更强碳水化合物分解能力。另外,研究还发现木质素降解酶基因在高级真菌培植蚂蚁的栽培菌中的基因数目明显低于低级真菌蚂蚁的栽培菌,并且高级真菌培植蚂蚁的栽培菌丢失了一个关键的木质素酶域。高级真菌培植蚂蚁也经常采集柔软的叶子和花瓣来种植真菌,木质素降解能力的下降,也可能阻止被驯化了真菌再返回独立腐生生活,从而得依靠蚂蚁培植才能繁殖下来。

切叶蚁种植的真菌含有大量的壳多糖,这些壳多糖可以被真菌蚂蚁唇腺产生的壳多糖酶所降解。真菌基因组这一适应性变化巧妙的与蚂蚁合成和降解壳多糖形成平行进化。真菌蚂蚁祖先中的壳多糖酶受到了正选择,这符合食真菌动物的早期适应性。即真菌不断的加强壳多糖的合成能力为蚂蚁提供更充足的营养来源,同时蚂蚁在进化过程中不断的加强壳多糖的降解能力,以更有效的获取营养。

“作物驯化和农业文明的出现对人类社会的演化产生了深远的影响。人类在作物驯化过程中通过杂交等手段使得作物基因组发生了巨大的变化从而获得人类所需要的作物性状,同时,人类自身的基因组也随着农业文明的发展逐渐发生了适应性变化。比如酒精降解酶和乳糖分解酶在不同地区人群活力的差异化就跟农业的发展有着密切的关系。”该文章通讯作者,国家基因库生物多样性基因组学研究组负责人张国捷表示,“这类真菌种植蚂蚁为我们研究这种双向适应演化过程提供了绝佳模式生物,蚂蚁在培育真菌的过程中,不仅改变了真菌的基因组,自身同样经历了类似人类适应农业文明所产生的基因组变化。这些相似的历史过程的发生并非偶然,而是我们所希望寻找的自然规律。”

丹麦哥本哈根大学社会进化中心Sanne Nygaard博士表示,这些蚂蚁解决了人类农业仍面临着的许多挑战,比如蚂蚁农业系统里具备了一流的卫生环境,有效的害虫管理,合成杀菌剂和抗生素的以防止疾病的发生。这些都是通过自然选择形成,而非通过科技手段实现。

丹麦哥本哈根大学社会进化中心Jacobus (Koos) Boomsma教授指出,蚂蚁种植真菌的农业行为是一个有趣的互惠合作的例子,即通过缓慢而渐进的基因组变化实现巨大的生物适应潜能。然而事实上,如今切叶蚁因其对人类庄稼的破坏力已经成为整个拉丁美洲的农业害虫。从许多方面来讲,蚂蚁的农业种植似乎比人类的农业更具可持续性。人类唯一的一个突出成就在于可以快速的建立农业的工业化生产。但是我们对于农业实践的掌控力远不如通过缓慢自然选择所形成的昆虫农业体系。

原文链接:

Reciprocal genomic evolution in the ant–fungus agricultural symbiosis

原文摘要:

The attine ant–fungus agricultural symbiosis evolved over tens of millions of years, producing complex societies with industrial-scale farming analogous to that of humans. Here we document reciprocal shifts in the genomes and transcriptomes of seven fungus-farming ant species and their fungal cultivars. We show that ant subsistence farming probably originated in the early Tertiary (55–60 MYA), followed by further transitions to the farming of fully domesticated cultivars and leaf-cutting, both arising earlier than previously estimated. Evolutionary modifications in the ants include unprecedented rates of genome-wide structural rearrangement, early loss of arginine biosynthesis and positive selection on chitinase pathways. Modifications of fungal cultivars include loss of a key ligninase domain, changes in chitin synthesis and a reduction in carbohydrate-degrading enzymes as the ants gradually transitioned to functional herbivory. In contrast to human farming, increasing dependence on a single cultivar lineage appears to have been essential to the origin of industrial-scale ant agriculture.

来源: Nature Communications 浏览次数:0

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